Notre histoire débute quelques années après la conclusion de Prince of Persia: les Sables du Temps™. Le Prince est de retour chez lui, à Babylone, où il se retrouve pourchassé par une créature surnaturelle, déterminée à le détruire. Contraint à vivre une vie de fuite perpétuelle, il demande conseil à un vieux mystique qui lui explique que ses actions ont engendré une incarnation immortelle du Destin nommée Dahaka.Au cours de sa quête pour sauver le palais du Maharadjah de la destruction, le Prince a créé une fissure dans la Ligne du Temps.

Traqué par le Dahaka, le Prince s'embarque pour un voyage sanglant et mystérieux afin de défier son destin, réalisant qu'il n'y a qu'une seule solution pour rester en vie : se rendre là où sont nés les Sables du Temps, trouver un moyen de voyager dans le temps et empêcher leur création.Sans les Sables, la dernière aventure du Prince ne pourra avoir lieu et le Dahaka disparaîtra. Sa quête le mène au cœur d'une île maudite et d'une forteresse abritant les peurs ancestrales du genre humain.